Kerjaya awal

Pada usia remaja, beliau bermain untuk Sportfreunde Eisbachtal. Weidenfeller kemudian membuat debut profesional pada tahun 1997 selepas aksi beliau di Kejohanan Duniam B-17 FIFA 1997.

Kaiserslautern

Pada tahun 1998, Weidenfeller berpindah ke kelab remaja 1. FC Kaiserslautern, di mana beliau membuat 40 penampilan dalam dua musim. Beliau kemudian menyertai pasukan senior tetapi hanya membuat enam perlawanan liga pada dua musim.

Borussia Dortmund

Weidenfeller berpindah ke Borussia Dortmund pada tahun 2002 dengan bayaran percuma sebagai kemungkinan untuk menggantikan Jens Lehmann yang telah berpindah ke Arsenal pada 2003. Weidenfeller dilaporkan tidak beberapa gembira semasa bermain untuk Kaiserslautern kerana beliau menjadi penjaga gol kedua di belakang Georg Koch. Beliau membuat debut untuk Dortmund pada 17 Disember 2003 menentang bekas kelab, Kaiserslautern dengan kekalahan 0-1.

Pada 2005, Weidenfeller menjalankan pembedahan berikutan bahagian meniskus pada lutut kirinya terkoyak semasa menjalani latihan.

Pada awal musim 2007-08, Weidenfeller digantung tiga perlawanan dan disaman 10 ribu dolar euro kerana melakukan perkauman ke atas penyerang Schalke 04, Gerald Asamoah. Asamoah pada asalnya melaporkan hal itu selepas perlawanan pada 18 Ogos 2007 di antara dua kelab itu dan insiden tersebut berlaku pada minit ke-51. Weidenfeller dilaporkna meminta maaf kepada Asamoah berikutan berita baru namun ia berita tidak benar tentang kenyataan meminta maaf tersebut.

Weidenfeller menjuarai trofi Bundesliga bersama Dortmund pada musim 2011 dan menjuarai trofi Bundesliga dan DFB-Pokal pada musim berikutnya.

Pada 6 Mei 2013, Widenfeller melanjutkan kontraknya bersama Dortmund sehingga 2016. Pada 27 Julai 2013, beliau membawa pasukannya untuk menjuarai DFL-Supercup 2013 selepas menang 4-2 menentang Bayern Munich.